Determinación de sexo por temperatura en Testudo graeca y Testudo hermanni

¿Has oído alguna vez eso de sexar tortugas por temperatura? Pues lo cierto es que es posible porque la mayoría de tortugas tienen determinación de sexo por temperatura, es decir, que dependiendo de la temperatura a la que los huevos son expuestos durante la incubación, nacen hembras o machos. Incluso hay datos concretos de las temperaturas que producen un sexo u otro de unas pocas especies. También se ha observado que el sexo se determina en un periodo concreto de la incubación, generalmente en la primera mitad. Además sabemos que exponiendo los huevos a temperatura "de hembra" durante unas horas al día es suficiente.

Si quieres saber algo más sobre derminación de sexo por temperatura échale un ojo a estos enlaces:
Determinación genética del sexo en tortugas: TSD y GSD - Txema López. (Testudinae)
TSD: Influencia de la temperatura en la diferenciación de las gónadas en embriones de tortuga. Txema López. (Testudinae)
Determinación sexual dependiente de la temperatura (TSD, DSTD) - Enric Pàmies (Infotortuga)

A continuación, dos buenas referencias bibliográficas de especies bastante comunes entre los aficionados europeos, y entendibles para los que no somos científicos. También, algunos datos que pueden ser de interés.


Nacimiento en cautividad de Testudo graeca. (Marcos Martínez)



El sexaje de la tortuga mora (Testudo graeca graeca) lo ha estudiado un francés llamado Claude Pieau, y es el que usan como referencia casi todos los libros de mantenimiento de tortugas en cautividad. Tiene 3 publicaciones muy antiguas en las que lo explica sus experimentos. Concretamente de los años 1971, 1972 y 1975. Para el Congreso del genero Testudo del 2001 presentó un pequeño resumen.


Pieau, C. (2002). Temperature-Dependent Sex Determination in Testudo Graeca and Testudo Hermanni. Chelonii, Vol. 3: 144. En: Proceedings of the International Congress on Testudo Genus – March 7-10, 2001. Editions SOPTOM, Gonfaron.

Según este señor y para Testudo graeca graeca:

26.5 ± 0.5ºC – 100% machos
29.5 ± 0.5ºC – 97% machos
31.5 ± 0.5ºC – 100% hembras
32 ± 1ºC – 100% hembras

Esto se podría interpretar de la siguiente forma (los libros suelen simplicar el sexaje de machos de 30ºC hacia abajo):



Para tortugas mediterráneas Bert Eebebbak, holandés, lleva décadas años haciendo experimentos con Testudo hermanni boetgeri. Es de suponer que estos resultados pueden ser orientativos para Testudo hermani hermanni, pero es difícil asegurarlo.


Aquí está su estudio completo: INCUBATION PERIOD AND SEX RATIO OF TESTUDO hermanni boettgeri, BERT EENDEBAK

La literatura suele afirmar que el sexo se determina en el primer tercio de la incubación aproximadamente, y es dónde hay que afinar con las temperaturas.


En el artículo de Eebebbak comprobaron que no se necesita de un periodo demasiado largo a temperaturas “de hembras” para obtenerlas.

En la primera gráfica incubaron huevos a 30ºC. Un grupo con un incremento a 33ºC del día 7 al 14 y otro grupo del 27 al 34, es decir, una semana en ambos grupos. Toda la descendencia fue de hembras. En el artículo explican que haciendo lo mismo después del día 27, sólo salen machos.



En la segunda gráfica hicieron lo mismo, pero al revés, es decir, incubaron "a hembras", pero con algunos días con temperaturas “de machos”. El resultado fue también de todo hembras.


Parece que no se necesitan demasiados días de temperaturas altas para obtener hembras, y que se puede “feminizar” al embrión con un corto periodo de temperaturas altas dentro de la primera mitad de incubación. Lo que no se puede es “masculinizar”. 


En el mismo estudio se demuestra también que sólo se necesitan unas horas pocas al día de temperaturas altas para obtener descendecia de sexo hembra. Es difícil pensar que en la naturaleza las hembras hayan sido incubadas a una temperatura alta de forma constante. Las especies de pequeño y medio tamaño entierran sus huevos en agujeros poco profundos que están expuestos a grandes variaciones diarias de temperatura. 

Como ejemplo, a continuación se pueden ver datos de: Díaz-Paniagua, C., Andreu, A. C. (2005).Tortuga mora – Testudo graeca. En: Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Carrascal, L. M., Salvador, A. (Eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid. http://www.vertebradosibericos.org/

Existe una amplia oscilación diaria de la temperatura de incubación (promedio = 13,4ºC), alcanzándose temperaturas de hasta 49,8ºC en un nido en el que no llegaron a eclosionar los huevos, mientras que en nidos con éxito de eclosión se alcanzaron temperaturas máximas de hasta 47,4ºC. La temperatura de incubación nunca descendió por debajo de 10ºC (Díaz-Paniagua et al., 2006).




Restos de un nido silvestre de Testudo graeca en Murcia encontrado en Agosto tras tormenta de verano. (Marcos Martínez)


COMENTARIOS

- No se pueden generalizar estos datos a toda una especie. Es posible que algunos fenotipos respondan de forma distinta a la determinación de sexo por temperatura.
- Es difícil asegurar que un aficionado siga exactamente los mismos métodos de medición y que los aparatos usados estén perfectamente calibrados.
- En algunas especies, como Testudo hermanni boetgeri la temperatura que asegura un 100% de descendencia femenina es relativamente alta, por lo que puede no ser recomendable exponer los huevos a esas condiciones de forma constante. Quizás en esos casos sea recomendable hacerlo durante unas pocas semanas en la primera mitad de la incubación e incluso sólo algunas horas al día si no queremos poner en peligro el éxito en la incubación o la aparición de deformaciones en los neonatos. Parece que las altas temperaturas son, entre otras, una de las principales causas conocidas en la aparición de placas dobles y otras malformaciones.
- Para complicar las cosas aún más, algunos autores afirman que especies con TSD (determinación de sexo por temperatura) también tendrían cromosomas sexuales, y que podría haber mecanismos complejos interaccionando unos con otros.

TABLA DE TEMPERATURAS DE OTRAS ESPECIES


ESPECIE
MACHOS
HEMBRAS
Carettochelys insculpta
28-30ºC
32ºC
Chelydra serpentina
24-26ºC
20ºC /29-31ºC
Chinemys reevesii
25ºC
32 ºC
Clemmys guttata
23-27ºC
30ºC
Chrysemys picta
22-27.5ºC
29-32ºC
Deirochelys reticularia
25ºC
30ºC
Dermatemys mawii
25ºC
29ºC
Emydoidea blandingii
22.5-26.5ºC
30-31ºC
Emys orbicularis
25-28ºC
29.5-30ºC
Gopherus agassizii
26-30.5ºC
32.5-35.5ºC
Gopherus polyphemus
26ºC
32ºC
Graptemys barbouri
25ºC
30ºC
Graptemys geographica
22.5-28ºC
30-33ºC
Graptemys kohnii
22.5-28ºC
30-33ºC
Graptemys nigrinoda
25ºC
30ºC
Graptemys ouachitensis
25-28ºC
30-31ºC
Graptemys pseudogeographica
25-28ºC
30-35ºC
Graptemys pulchra
28ºC
29-30ºC
Kinosternon flavescens
27-30ºC
31-32ºC
Kinosternon leucostomum
24-25ºC
27-30ºC
Kinosternon scorpioides
24-27ºC(70-80%)
30ºC
Macroclemys temmincki
25-27ºC(70%)
22.5ºC/30-31ºC
Malaclemys terrapin
24-27ºC
30-34ºC
Mauremys mutica
25ºC(75%)
30ºC
Melanochelys trijuga
27ºC (56%)
23-24ºC/30ºC
Pelomedusa subrufa
30ºC(71%)
24-27ºC/33 ºC
Pelusios castaneus
30ºC(82%)
25-27ºC/33ºC
Podocnemys unifilis
28ºC
33-34ºC
Pseudemys concinna
22.5-25ºC
30ºC
Pseudemys floridiana
25ºC
30ºC
Rhinoclemmys aerolata
25ºC
30ºC
Rhinoclemmys pulcherrima
25ºC
30ºC
Sternotherus carinatus
27ºC
22.5ºC/30ºC
Sternotherus minor
25ºC(76 %)
22.5-24ºC/30-32ºC
Sternotherus odoratus
25ºC
21.5-22.5ºC/28-30ºC
Terrapene carolina
21.5-25ºC
30-31ºC
Terrapene ornata
21.5-25ºC
29ºC
Trachemys scripta
21-27ºC
29-30ºC

Adaptado de: Köhler G. (2005). Incubation of Reptile Eggs: 132-133. Krieger Publishing Company, Florida.

BILIOGRAFÍA DE INTERÉS
YNTEMAC,. L., and N.M ROSOVSK19Y82. Critical periods and pivotal temperatures for sexual differentiation in loggerhead sea turtles. Can. J. Zool. 60: 1012-1016.
Girondot, M., Servan, J. and Pieau, C. - 1994 - Détermination du sexe sensible à la température chez une tortue (Emys orbicularis): importance du composant génétique. Bull. Soc. Ecophysiologie, XIX: 5-17.

Pieau, C., Dorizzi, Oestrogens and temperature-dependent sex determination in reptiles: all is in the gonads. M. Journal of Endocrinology 181: 367-377 (2004)

Rimblot F, Fretey J, Lescure J, Pieau C (1983). Influence de la temperature sur la differentiation sexuelle des gonades chez la tortue luth (Dermochelys coriacea ); etude en incubation artificielle et naturelle. Bases biologiques de l'aquaculture, Montpellier, 12-16 decembre 1983

Valenzuela, Nicole, Dean C. Adams, and Frederic J. Janzen. “Pattern Does Not Equal Process: Exactly When is Sex Environmentally Determined?” The American Naturalist 161.4 (2003).


Michael A. Ewert, Ronnie E. Hatcher and J. Michael Goode. Sex Determination and Ontogeny in Malacochersus tornieri, the Pancake Tortoise. Journal of Herpetology. Vol. 38, No. 2 (Jun., 2004), pp. 291-295.


VALENTINE A. LANCE.
 
Sex Determination in Reptiles: An Update. Amer. Zool. (1997) 37 (6): 504-513.

Girondot, M.
 Statistical description of temperature-dependent sex determination using maximum likelihood. Evolutionary Ecology Research, 1999, 1: 479–486

Madge
. D.
TEMPERATURE AND SEX DETERMINATION IN REPTILES WITH REFERENCE TO CHELONIANSTestudo Volume Two Number Three 1985

Pieau, C., Girondot, M., Desvages, G., Dorizzi, M., Richard-Mercier, N., Zaborski, P. 1995
. Temperature variation and sex determination in reptiliaExperimental Medecine 13: 516-523

C. Pieau, M. Dorizzi and N. Richard-Mercier.
Temperature-dependent sex determination and gonadal differentiation in reptiles. CMLS, Cell. Mol. Life Sci. 55 (1999) 887–900


Burke, R.L., M.E. Ewert, J.B. McLemore and D.R. Jackson. 1996. Temperature-dependent sex determination and hatching success in the gopher tortoise (Gopherus polyphemus). Chelonian Conservation and Biology. 2:86-88.


Emer, Sherri Ann, "Temperature-Dependent Sex Determination in Manouria Emys Emys, The Asian Forest Tortoise" (2007). Biology Theses. Paper 11.


Georges, A., Doody, J. S., Beggs, K. and Young J. E. 2004. Thermal models of TSD under laboratory and field conditions. Pp. 79-89 in Temperature dependent sex determination in reptiles. Valenzuela, N. and Lance, V. (eds). Smithsonian Institute, Washington.


Giambanco, M. 2002. Comparison of viability rates, hatchling survivorship, and sex ratio of laboratory -and field- incubated nests of the estuarine, emydid turtle Malaclemys terrapin. Thesis. Hofstra University, Hempstead, New York. USA.


Janzen, F. J. “Climate Change and Temperature-Dependent Sex Determination in Reptiles.” Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 91 (1994): 7487-7490.


Kinsell, k. “Temperature-Dependent Sex determination in Turtles”. Davidson University, 2003.


Temperature-Dependent Sex Determination.” Turtles of the World. 2003. Expert Center for Taxonomic Identification.